美术馆所在的吉首市是湘西土家族苗族自治州的州府。这座横跨江面、兼做步行桥的美术馆，在穿城而过的万溶江流经吉首的核心地带，希望使人们不仅专程去欣赏艺术，也可以在上班、上学、或者购物的途中与艺术邂逅。
美术馆以桥上桥的形式构成。下层的钢桥是开放的桁架结构，为行人通过提供了一个带顶的街道，同时也助于疏导洪流；上层的现浇混凝土拱桥内部设有画廊。两桥之间是一个由玻璃幕墙和筒瓦遮阳系统围合而成的大展厅，用于举办临时展览。
吉首美术馆是艺术家黄永玉先生倡议并捐赠的成果，于2019年4月完工。